¡los mangles no son todos iguales! Hay un abismo genético entre los manglares de Brasil



Investigadores estudian la variabilidad genética del manglar brasileño e identifican diferencias "dramáticas" entre los manglares que crecen a lo largo del litoral de Brasil


La mitad del área original de los manglares brasileños desapareció. Los manglares se encuentran entre los ecosistemas más descuidados del mundo. "Entre 1983 y 1997, prácticamente la mitad (46%) del área original ocupada por los manglares en la costa brasileña desapareció, destruida por actividades humanas, como la especulación inmobiliaria", dice el biólogo Gustavo Maruyama Mori del Instituto de Biociencias de Universidad Estadual de São Paulo (Unesp), campus "Litoral Paulista", en São Vicente-SP.

A pesar de la pérdida de la mitad de su área original, Brasil todavía tiene la segunda área de manglares más grande del mundo. Para 2014, se estima que había 81.500 km2 de manglares en las regiones tropicales y subtropicales de todo el planeta. De este total, el 9.5% (o 7.600 km2) se encuentran en Brasil. Está solo detrás de Indonesia (23,100 km2), y muy por delante del tercer lugar, Malasia, con 4,700 km2.

"A pesar de la gran pérdida de área de manglares registrada en las últimas dos décadas del siglo XX, desde 2000 ha habido una reducción significativa en la tasa de deforestación de los manglares", dice Mori. "En 2000, había 7.700 km2  de manglares en Brasil. En 2014, el área cayó a 7.600 km2, una pérdida de menos del 1%".

Los manglares se extienden a lo largo de muchos cientos de millas a lo largo de la costa brasileña, desde la frontera con la Guayana Francesa en el Amazonas, hasta el estado de Santa Catarina en el Atlántico Sur. Los manglares son ecosistemas que funcionan como una interfaz entre el mar y los ríos que fluyen en ellos. Bañado diariamente por los nutrientes aportados por el agua dulce, este bioma es un medio ambiente extremadamente importante, como el vivero de peces marinos de valor comercial, como los róbalos, y crustáceos como los camarones y los cangrejos.

"La destrucción de los manglares es una pérdida irreparable, con graves consecuencias para la actividad pesquera y para las poblaciones locales que dependen del manglar para su sustento", dice Mori.

En el Laboratorio de Ecología Molecular de la Unesp en São Vicente, Mori y sus estudiantes están llevando a cabo un importante estudio para comprender la diversidad genética del manglar brasileño. La investigación de Mori comenzó hace más de 10 años, cuando todavía estaba investigando con Anete Pereira de Souza, jefa del Laboratorio de Análisis Genético Molecular del Instituto de Biología de la Universidad Estatal de Campinas (Unicamp). Un genetista que estudia plantas, Souza dirige varios grupos de investigación que investigan la diversidad genética de plantas de gran valor comercial y ecológico, como árboles de caucho, caña de azúcar, pastos, manglares, entre otros.

"De mi laboratorio salió una nueva generación de investigadores. Fueron 50 doctores en los últimos 20 años," dice Souza. "Ellos pudieron entrenar y aprender las más modernas técnicas genéticas utilizando equipos y material sofisticado, todo esto sólo fue posible gracias al apoyo prácticamente ininterrumpido que he recibido de las agencias de financiamiento a investigaciones en Brasil: Fapesp, CNPq, Capes y Finep."


Gustavo Mori recolectando especímenes en el manglar (crédito: Mariana Vargas Cruz)

"Gustavo es un apasionado del manglar. Su trabajo revela gradualmente aspectos de la historia evolutiva de los manglares brasileños, algo de lo que uno no sabía prácticamente nada hasta que se interesó por el tema y comenzó a investigarlo", dice Souza.


"El manglar está hecho de plantas muy particulares", dice Mori. "El hecho de que dispersen sus semillas a través del agua no es algo que generalmente vemos. Otra cosa que me llamó la atención fue ver que la mayoría de las plantas no sobreviven en el entorno de los manglares".

El grupo liderado por Mori e Souza, con la participación de Patrícia Mara Francisco (con su trabajo de doctorado sobre la variación genética de tres especies de manglares a lo largo de la costa de Brasil), ya ha descubierto dos cosas notables. El primero de ellos tiene que ver con la diversidad de los manglares brasileños. Aunque están compuestos por las mismas especies, los manglares de la región norte de Brasil son genéticamente diferentes de los manglares de las regiones sudeste y sur de Brasil. Esto se debe a que las especies que crecen en el manglar esparcen sus semillas en el agua, que las transporta al océano, donde son transportadas por las corrientes marinas que circulan allí. Por lo tanto, las semillas de los manglares del norte fluctúan solo hacia el noroeste, mientras que las semillas de los manglares del sureste y del sur fluctúan hacia el sur.

Funciona así: la corriente ecuatorial del sur es una corriente marina que cruza el océano Atlántico desde la costa africana hasta el noreste brasileño, donde sus aguas se bifurcan formando dos nuevas corrientes. Al Norte, la Corriente Ecuatorial del Sur corre a lo largo de las costas de los estados de Rio Grande do Norte, Ceará, Maranhão, Pará y Amapá. La corriente de Brasil fluye a lo largo de la costa brasileña, desde el noreste hasta el sureste y el sur.

Es la dirección opuesta de estas dos corrientes lo que hace que las poblaciones de árboles de mangle que crecen en el norte y el sur de Brasil no intercambien genes entre sí. De ello se desprende que, a lo largo de miles de años de evolución, las especies de manglares tenían sus características seleccionadas para que las dos poblaciones se adaptaran a las condiciones de las diferentes regiones de la costa brasileña. La investigación genética detallada de los investigadores ha descubierto que los manglares en el norte de Brasil están, por ejemplo, adaptados a una mayor radiación solar ecuatorial, mientras que los manglares del sur pueden crecer en un día menos soleado durante todo el año.

"Descubrimos que la diferencia entre las mismas especies de manglares que ocurren en el Norte y en el Sur es genéticamente dramática", dice Souza.

Aquí hay un paréntesis para explicar exactamente qué define un manglar. El medio ambiente del manglar es el bosque compuesto por plantas de mangle, que es un tipo específico de árboles adaptados para crecer en ambientes costeros inundados diariamente por la marea alta. En otras palabras, es un entorno que casi ninguna planta terrestre toleraría ... a excepción del manglar.


Raíces aéreas de Rizophora (crédito: Mariana Vargas Cruz)

Hay dos géneros que ocurren en los manglares de todo el mundo, Avicennia y Rhizophora. Aunque pertenecen a familias y órdenes completamente diferentes, es decir, están evolutivamente muy distantes, sin ancestros comunes cercanos, Avicennia y Rhizophora se han adaptado a las condiciones específicas del entorno de manglar.


Las condiciones de esas áreas costeras que están influenciadas por la marea han requerido que Avicennia y Rhizophora desarrollen soluciones adaptativas ingeniosas y similares. Avicennia y Rhizophora soportan vivir en ambientes inundados tanto por ríos de agua dulce como por agua salada de las mareas. Avicennia y Rhizophora germinan y crecen mediante la plantación de sus raíces en los lodos de manglares, un sustrato inestable que, aunque es rico en nutrientes traídos por los ríos y la marea, es casi completamente anaeróbico, es decir, desprovisto de oxígeno. Como una adaptación a la pobreza de oxígeno del barro inestable, Avicennia y Rhizophora desarrollaron raíces aéreas, que permiten lidiar con la falta de oxígeno y mantener el árbol incluso cuando la marea sube y el suelo se empapa. "Avicennia tiene pequeñas raíces aéreas, de hasta 15 centímetros de largo y puede respirar. Las raíces estabilizadoras de Rhizophora pueden alcanzar varios metros de longitud", explica Mori.

Debido a las mareas, el lodo de manglar es extremadamente salino. Y la presencia de sal en el suelo es un factor inhibitorio para la germinación de casi todas las plantas terrestres, excepto los árboles de mangle. Tienen adaptaciones que les permiten a sus raíces absorber el agua salada y extraer la sal del mar, que luego es expulsada, por ejemplo, a través de la superficie de sus hojas. El viento y el agua de lluvia realizan el resto del servicio soplando o lavando la superficie de las hojas, barriendo toda la sal acumulada.

Para dispersar sus semillas, las plantas generalmente hacen uso de varias estrategias. Las semillas pueden simplemente caer al suelo y germinar allí mismo, pueden ser arrastradas por el viento, o aún pueden dispersarse en las heces de los animales que se alimentan de las frutas que protegen las semillas. Con el manglar, lo que sucede es bastante diferente. Las semillas se dispersan en el agua del reflujo. Son muy resistentes a la acción corrosiva del agua de mar, y una vez en el océano pueden flotar durante varias semanas e incluso meses, conservando su poder germinativo hasta que alcanzan un área donde pueden germinar y crecer. Es debido a esta estrategia de dispersión que los manglares del norte de Brasil son genéticamente diferentes de los manglares del sureste y del sur.

Hay docenas de especies de Avicennia y Rhizophora que crecen en los manglares de todo el mundo. En Brasil, solo hay cinco. Son dos especies de Avicennia y tres de Rhizophora (R. mangle, R. racemosa y una especie híbrida entre ellas, R. harrisonii), siendo este último género popularmente conocido como mangle rojo. 

"Rhizophora es el símbolo común del manglar. Debido a que es el más resistente a la influencia de la marea, a menudo crece en la orilla del agua, formando la postal más visible del manglar para los bañistas y turistas que siguen la costa y para llegar a las playas, hay que atravesar áreas de manglar ", explica Mori.


El género Avicennia comúnmente se llama mangle negro y tiene dos especies que se encuentran en Brasil, Avicennia schaueriana y A. germinans. Ambos crecen en tierras un poco más alejadas de la orilla del agua, donde Rhizophora suele dominar.

"Las herramientas genéticas a nuestra disposición nos permiten hacer un diagnóstico genético muy preciso de la devastación sufrida por los manglares. La técnica de análisis de marcadores moleculares llamada microsatélites nos permite identificar qué parte de una región forestal ha sido degradada", explica Souza.


Muestras de manglares seleccionadas para estudio de laboratorio en la Unicamp (credito: Mariana Vargas Cruz)

El grado de degradación se revela al comparar los microsatélites del genoma nuclear (ADN) de los árboles que forman un área determinada de manglar. "El trabajo se realiza muestreando y comparando el genoma de las plantas. De esta forma, podemos saber qué tan diferentes o similares son los individuos de la misma población", explica Souza.


Cuando el ADN de los árboles es muy similar, muy cercano, esto sugiere que descienden del mismo pequeño grupo de plantas ancestrales, probablemente aquellas que sobrevivieron a la deforestación, pudiendo así repoblar el área. "Cuando encontramos muchas plantas con las mismas variaciones genéticas, significa que no hay más diversidad genética expresiva allí", dice Souza.

Por el contrario, si el ADN de los manglares es diverso, revelando una gran variedad genética dentro de la misma población, esto sugiere que hubo mucho tiempo para acumular diversidad genética, a través de mutaciones, dentro de la misma población, por lo que es un bosque formado por bosque primario, primigenio o virgen.

"Cuando las plantas de una determinada población pierden diversidad, es un problema. Pueden marchitarse, pueden presentar problemas de crecimiento o adaptación. Las plantas que no tienen los genes que confieren, por ejemplo, resistencia a la falta de agua, pueden morir cuando llega la sequía", explica Souza. "En este sentido, las poblaciones de manglares con baja diversidad genética pueden sufrir más los efectos del cambio climático".

Tome el ejemplo de Avicennia. Los árboles que crecen en los manglares del delta del río Amazonas son más adecuados para un mayor sol y un clima más cálido. Por otro lado, Avicennia que crece en los manglares en la región de Florianópolis sobrevive bien en ambientes no tan cálidos, con menos luminosidad y bajas temperaturas durante el invierno. "Esto significa que los proyectos de reforestación de manglares en el norte no deberían hacerse con plántulas traídas del sur, y viceversa. Las plántulas morirían", dice Souza.

Mori y Francisco desarrollaron un sistema de marcadores para identificar similitudes y diferencias entre las mismas especies de mangle que crecen en diferentes regiones. Se usaron más de 40 microsatélites para estudiar las especies de manglar que crecen en Brasil.

Uno de los descubrimientos más sorprendentes fue la aparición de hibridación entre diferentes especies de Avicennia. "La hibridación es un proceso evolutivo que permite el flujo de genes o el intercambio de genes entre diferentes especies. No solo identificamos híbridos en Avicennia, sino que también encontramos que los individuos de esta primera generación de híbridos eran viables y fértiles. Ahora queremos saber qué proceso está detrás de la aparición de estos híbridos ".

Los siguientes pasos de la investigación, ya en curso, implican la identificación y el análisis de otro tipo de marcadores moleculares, los denominados SNP (polimorfismo de un solo nucleótido). "En el caso de los microsatélites, desarrollamos unas pocas docenas de marcadores. En el caso de los marcadores de SNP, podemos desarrollar miles de ellos", dice Mori. "Entonces podemos llevar a cabo un análisis genético mucho más refinado de la variabilidad genética que existe en las especies de manglares".

Mori quiere respuestas a las siguientes preguntas: "¿Cómo responderá la especie a las nuevas condiciones climáticas? ¿Se adaptarán? De ser así, ¿de qué manera? ¿Cuáles son los genes que permiten que dos poblaciones de la misma especie ocupen entornos tan diversos?"


Gustavo Mori recolectando especímenes en el manglar (credito: Mariana Vargas Cruz)


Recolección de especímenes en el manglar (crédito: Mariana Vargas Cruz)

Gustavo Mori
Universidade Estadual Paulista (Unesp)
Campus do Litoral Paulista - Unidade São Vicente. 
São Vicente-SP 
Telefone: (13) 3569-7186
celular: (19) 98149-0381

Anete Pereira de Souza
Prof Titular Genética Vegetal
Laboratório de Análise Genética Molecular 
Instituto de Biologia (IB)
Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP)
Campinas-SP
Telefone: (19) 3521-1132
e-mail: anete@unicamp.br


REFERENCIAS CIENTÍFICAS:
Patrícia M. Francisco, Gustavo M. Mori, Fábio M. Alves, Evandro V. Tambarussi, Anete P. de Souza. 2018.Population genetic structure, introgression, and hybridization in the genus Rhizophora along the Brazilian coast.Ecology and Evolution 8(6):3491-3504.
DOI: 10.1002/ece3.3900 
Gustavo M Mori, Maria I Zucchi, Iracilda Sampaio and Anete P Souza. 2015. Species distribution and introgressive hybridization of two Avicennia species from the Western Hemisphere unveiled by phylogeographic patternsBMC Evolutionary Biology 15:61.
DOI: 10.1186/s12862-015-0343-z


APOIOS RECEBIDOS DAS AGÊNCIAS DE FOMENTO À PESQUISA:
Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel (CAPES) - Program: Computational Biology (88882.160095/2013-01) (APS); 
Grants and fellowships from FAPESP- Grant/Award Number (APS): 2008/52045-0, 2008/52197-4, 2010/50178-2 ; Fellowship/Award Number: 2007/57021-9, 2008/56404-4, 2010/50033-4, 2013/08086-1 and 2014/22821-9
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Grant/Award Number (GM): 448286/2014-9
Research fellowship from CNPq to APS fellowship/Award Number (APS): 309661/2014-5 


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Comentários

  1. Los felicito por tan interesante e importante investigación sobre los manglares y sus implicaciones para un manejo adecuado de está increíble formación vegetal. Otto Castillo, UNELLEZ-Venezuela

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